Amikor a dragonflightok és az Aspectek elnyerték erejüket, a titánok tudósainak és mágusainak vezetője, Norgannon az arcane mágia feletti hatalommal ruházta fel a kék sárkányok vezetőjét, Malygost. Az ezután létrejött békés korszak, a sárkányok kora során a kék nemzetség tagjai a többi sárkányhoz hasonlóan őrizték a békét és végezték kutatásaikat.
Azonban a béke nem tartott örökké: miután a night elf Highborne-ok megidézték a Burning Legion démonjait Azerothra, a dragonflightok segítettek a night elf ellenállásnak a védekezésben. A fekete Aspect, Neltharion javaslatára a sárkányok erejének egyesítésével létrehozták a Dragon Soult, amivel Neltharion könnyedén elpusztított egy kisebb seregnyi démont - viszont ezután a night elfek ellen fordította a varázsszert, majd amikor a megdöbbent sárkányok az áruló Aspect ellen indultak volna, ő lebénította ellenfeleit a talizmánnal. Azonban a később érkező Korialstrasz megzavarta Nelthariont, így megtört a varázslata, és elsőként a kék sárkányok indultak volna támadásra ellene... de a fekete Aspect ekkor ellenük fordította a Dragon Soul teljes erejét, és gyakorlatilag az összes kék sárkánnyal végzett egyetlen csapással; Malygos ugyan sebtében kreált egy pajzsvarázslatot, de ez is alig védte meg őt a támadás ellen, és csak egy maroknyit tudott megvédeni gyermekeiből.



Ezt követően a meggyengült sárkányok visszavonultak a halandók közül, ez alól a kék sárkányok sem voltak kivételek. A lakóhelyük a későbbi Northrenden volt, amit a gyermekei halálába beleőrült Malygos elszakított a kontinenstől - ezt a szigetet később Coldarra néven ismerték. A kék Aspect bezárkózott otthonába a Nexus mélyén és nem igazán mozdult ki onnan évezredekig. A kék sárkányok is gyakorlatilag eltűntek: akik túlélték Deathwing árulását vagy nem voltak ott a Dragon Soul használatánál, azokat a fekete sárkányok korábbi otthonuk környékén mészárolták le; a terület sosem tért igazán magából a csata következményeiből, és ma Dragonblight néven ismert. Később egy tapasztalt öregebb kék sárkányt és társait ettől a zónától északabbra, az erdős vidéken támadtak meg a fekete dragonflight tagjai, és ő végső erejével egy erőteljes varázslattal kővé változtatta ellenségeit; a haldokló kék sárkányok mágiája és ez az előbb említett varázslat kihatott a környezetre is, és mind a környező fák, mind a talaj kristállyá változott... nem véletlen, hogy ma ezt a helyet Crystalsong Forest néven ismerik.
Azonban nem jelentette a sárkányok polgárháborúja a kék nemzetség végét a feketék dühödt támadásai ellenére sem. Korialstrasz Dragonblightban Malygos régi otthonát ugyan üresen találta, de maradt ott pár majdnem fagyott tojás, amit a vörös sárkány elrejtett egy kisebb, lassabb idővel rendelkező zsebuniverzumban jobb időkre. Malygos - talán utolsó józan döntéseként - Hyjal védelmének érdekében pár sárkányt és jópár dragonspawnt Winterspringbe, Mazthoril barlangjaiba rendelt, ahonnan Haleh vezetésével szemmel tarthatták a World Tree nyugodt fejlődését. Azuregos és egy dragonspawn kontingens Eldarath romvárosának közelében telepedett le Azsharában, ahol a Highborne-ok mágikus tárgyai után kutattak. Sapphiron ugyanezt tette Dragonblightban. A War of the Shifting Sands során Arygos vezetett pár kék sárkányt a night elfek segítségére, akik ugyan megúszták a háborút, de maga Arygos Ahn'Qiraj mélyén rekedt, amikor lezárták a várost. Miután Fandral Staghelm összetörte a Scepter of the Shifting Sandset, Anachronos az egyik darabját Azuregosra bízta. Végül egy kék sárkány, Arcanagos próbálta visszafordítani Medivhet a Dark Portal megnyitásához vezető útról, amikor a Guardian Sargeras befolyása alá került - de ez nem sikerült neki, és a csatában Medivh egy varázslattal belülről perzselte fel a sárkányt, aki halála után sem nyugodhatott, és lángoló maradványait - amik még mindig Karazhanban vannak - ma Nightbane néven ismerik.
A kék sárkányok - a fentiek ismeretében talán érthető módon - a legtartózkodóbb, leginkább idegengyűlölő és legritkábban látott sárkánynemzetséggé váltak. Elsődleges feladatuk a mágiával kapcsolatos tudás gyűjtése, illetve az Azeroth arcane mágiáját biztosító ley-vonalak gyűjteményét tartalmazó könyv, az Arcanomicron naprakészen tartása volt ebben az időszakban. Érdekes, hogy bár az arcane mágiát gyakorolják, a kék sárkányok valamiért immunisak az ezt megfertőző warlock és fel mágia korrumpáló hatására, noha kutatásaik során ezeket is tanulmányozták. Ugyanakkor ezeket a természetellenesnek elkönyvelt mágiaformákat nem kedvelik, és gyakorlóik - a warlockok és a nekromanták - a kék sárkányok második legnagyobb ellenségei... az első helyet érthető okokból a fekete dragonflight tagjai alkotják. A kék sárkányok célja a minél nagyobb mágikus hatalom megszerzése, azonban a tudásukat nem őrzik meg maguknak, hanem megosztják társaikkal és a halandókkal is. A tanulmányaik miatt megtalálhatóak a Kirin Tor soraiban is álcázva; de ugyanígy foglalkoznak a Holy Lighttal és követőivel, sőt, egyesek a törpe, gnóm és goblin engineerek találmányait is figyelemmel kísérik.



Miután a Dragonmaw klánhoz került a Demon Soul, és ők hatalmukba kerítették a vörös sárkányokat, a szabadon maradt Korialstrasz megpróbálta megnyerni Malygos segítségét is úrnője és társai kiszabadítására. Ehhez szükség volt egyrészt Ysera meggyőző erejére is, másrészt Korialstrasz elejtett egy megjegyzést arról, hogy Alexstrasza az élet úrnőjeként segíthet megerősíteni a kék nemzetséget. A grim batoli csata során Deathwing is előkerült, és végül vereséget szenvedett, amikor Rhonin elpusztította a Demon Soult - ez ugyanis visszaadta valamennyi sárkánynemzetségnek a tízezer évvel ezelőtt elvesztett erejét. Ez ráadásul jótékony hatással volt Malygosra is, aki visszanyerte ép elméjét, és Alexstrasza segítségével a többi nemzetségtől kapott tojások segítségével felfrissíthette a kék sárkányok vérvonalát.
Ezt követően a kék sárkányok ismét nagyobb számban jelentek meg a világban, de ők is távol maradtak a Harmadik Háborútól, noha a Dragonblightban lakó Sapphiron Arthas áldozatául esett, és ő felélesztette a halott sárkányt frost wyrmként; viszont a hyjali győzelem után a regenerálódó Nordrassilt kék sárkányok is vigyázták, és Haleh is kapott egy újabb feladatot Mazthorilban: a Darkwhisper Gorge-ban megmaradt démonok figyelését. A Sunwell pusztulása után a kék sárkányok egy hatalmas mágikus erőt érzékeltek Lordaeronban, aminek a vizsgálatára egy fiatal sárkányt küldtek oda, Kalecgost. Ő végül kiderítette (Tyrigosa és Jorad Mace segítségével), hogy ez az erő a Sunwell maradék hatalma volt, amit Korialstrasz egy fiatal lány, Anveena Teague alakjába zárva próbált elrejteni. Kalecgosnak sikerült megvédenie Anveenát a rá leselkedő veszélyektől, és vele maradt Quel'Danas szigetén, miután legyőzték Dar'Khan Drathirt, Arthas rá vadászó ügynökét.
A Dark Portal újra megnyílása után egy csoportnyi Netherwing sárkány megpróbált átjutni Azerothra, de a kék sárkányok kíméletlenül lemészárolták őket Zzeraku kivételével, aki Lady Sintharia fogságába esett és Grim Batolba került fogolyként, és itt végül az életét adta az első twilight sárkány, Dargonax elpusztítása érdekében. Azóta a kék sárkányok fokozottan figyelik a Dark Portalt és semmi sem juthat itt át a tudtuk nélkül. Egyben Tyrigosa - egy human paladin, Jorad Mace társaságában - átkelt Outlandre, és elkezdte tanulmányozni a nether dragonflight tagjait, és végül vissza is tért néhány ilyen sárkánnyal Nexusba.
Amikor Kael'thas Sunstrider visszatért Outlandről Quel'Danasra, fogságba ejtette Kalecgost. Malygos a Shattered Sun Offensive segítségére elküldte Madrigosát, akit azonban megölt a pit lord Brutallus. Miután a Shattered Sun Offensive szolgálatában álló kalandozók legyőzték a pit lordot, annak vére beszivárgott a talajba és Madrigosa maradványai is új életre keltek, mint a fel dragon Felmyst.
Végül Malygos teljesen magához tért az őrületből, ami részben a nether sárkányok közelsége, részben a tízezer éve elvesztett erejének visszatérése okozott. Miután felmérte Azeroth állapotát, arra a következtetésre jutott, hogy minden korábbinál több halandó használja az arcane erőket - és ezt legalább olyan veszélyesnek ítélte, mint anno a Highborne-ok mágiahasználata volt. Éppen ezért úgy döntött, hogy végezni kell minden halandó mágussal, warlockkal és nekromantával... ez természetesen nem igazán volt a Kirin Tor ínyére, és ezért megnyerték a támogatásukra a többi dragonflightot is, akik újraélesztették a sárkányok tanácsát, a Wyrmrest Accordot. Malygos ekkor háborút indított a többi sárkánynemzetség és a Kirin Tor ellen is, ezt a történelem Nexus War néven jegyzi. Az Alliance és a Horde hősei behatoltak Coldarrába és Nexusba is, és igyekeztek meghiúsítani Malygos terveit Dragonblightban is. Végül Sapphiron legyőzésével Naxxramasban sikerült megszerezni a kulcsot Malygos személyes lakhelyéhez, és mivel nem maradt más választás, Alexstrasza és a vörös sárkányok támogatásával nyílt harcban szembeszálltak a hősök magával a kék Aspecttel is, akit végül sikerült megölniük. Hogy ki vette át a helyét Aspectként és így a kék sárkánynemzetség élén, az ma nem ismert. Az viszont igen, hogy a kék sárkányok ismét elfoglalták a helyüket Wyrmrest Temple-ben, és a nemzetség követe Kalecgos.