A Netherwing flight története is Azerothon kezdődött, még a Második Háborúban. Deathwing és a fekete sárkányok csatlakoztak a Hordához, amikor az orkok helyzete súlyosra fordult Gul'dan árulása után. Az alku lényege az volt, hogy a sárkányok segítenek eljutni a Hordának a Dark Portalhoz, cserébe ők is átmehetnek Draenorra. Teron Gorefiend és később Ner'zhul beleegyezett ebbe, így a még élő fekete sárkányok legnagyobb része átköltözött az orkok és az ogrék őshazájába. Itt aztán faképnél is hagyták őket, és Blade's Edge Mountainsben telepedtek le, illetve Deathwing szokásához híven elrejtett pár tojást a bolygó különböző részein, pl. Plains of Farahlonban, illetve a később Netherwing Ledge néven ismertté vált területen.
Azonban a helyzet nemsokára súlyosabbra fordult, mint azt a fekete Aspect gondolta volna: Gruul és az általa irányított ogrék és gronnok nem díjazták az új szomszédokat, és erősen megtizedelték Sabellian sárkányait; a holttesteket a hegység tűéles sziklaormaira tűzték elrettentésképpen. Emellett Khadgar, Danath Trollbane és az általuk vezetett, iderendelt Alliance-sereg megtámadta magát Deathwinget is a Dark Portaltól északra levő szigeten fekvő barlangjában (ez a sziget elpusztult Draneor felrobbanásakor), ahol megszerezték tőle a Skull of Gul'dant, majd Khadgar - miközben Draneort széttépte a Ner'zhul által megnyitott portálok elszabadult energiája - bezárta a legtöbb portált, beleértve az Azerothra vezetőt is; bár Deathwing vissza tudott menekülni Azerothra.



Draenor pusztulása jelentette a Netherwing dragonflight születését. A bolygót széttépő mágikus energia, kombinálódva a Twisting Nether kaotikus erejével átjárta a fekete sárkánytojásokat, így amikor kikeltek az első sárkányok, már nem olyanok voltak mint a szüleik: a testük csak részben maradt anyagi, és emellett részben éteri, energiaformában léteztek. Az új flight vezetője Netherwing Ledge-en Neltharaku lett, aki párjával, Karyakuval igyekezett távol tartani a Netherwing sárkányokat az itt maradt orkoktól. Északon Plains of Farahlon elpusztult, és a töredezett pusztaság Netherstorm néven vált ismertté. Az itt élő kisebb sárkánykolónia vezetését Veraku vette kezébe. A Blade's Edge-ben élő Netherwing sárkányokat Dreadwing vette a szárnyai alá.
A Netherwing sárkányok hasonlóan azerothi elődeikhez értenek a mágiához, képesek humanoid alakot ölteni, és ugyanazt a nyelvet beszélik, mint őseik. Sajátosságuk, hogy képesek ide-oda utazni a fizikai és az asztrális létsík között. A halandókhoz viszonyított hozzáállásuk változatos: vannak barátságos és nyíltan ellenséges csoportjaik egyaránt. Gyakran tekintik magukat árvának, hiszen apjuk, Deathwing a sorsára hagyta gyermekeit Azerothra menekülve; ki tudja, hány tojás és sárkány veszett oda, amikor Draenor elpusztult, illetve az Outlanden azóta is folyó háborúk során. A Netherwing flight tagjai ennek megfelelően leginkább a helyüket keresik az Alliance, a Horde, a Burning Legion, a Fel Horde és az azerothi sárkányok között.
A Dark Portal megnyitása lehetővé tette, hogy a Netherwing flight tagjai megpróbáljanak hazatérni őseik földjére, Azerothra. A megjelenésük meglepetést okozott a Portal túloldalán, ugyanis senki sem gondolta, hogy Deathwing Draenoron hagyott tojásai túlélték a katasztrófát. Az első megdöbbenésből felocsúdva az őrt álló kék sárkányok harcba kezdtek a Netherwing testvéreikkel és le is győzték őket, de egyikük, Netherspite eljutott Karazhanig, ahol letelepedett. Később az Outlanden élő Dragonmaw orkokkal szövetségre lépett Deathwing házastársa, Lady Sinestra, aki sárkány hátasokat ígért Overlord Mor'ghornak - ha Netherwing tojásokat kap cserébe. Mor'ghor beleegyezett ebbe; igaz, a Netherwing sárkányok is igyekeztek menteni magukat: Neltharaku és Karyaku fia, az elf Mordenai alakjában rejtőző Mordenaku az Alliance és a Horde segítségét kérte a Dragonmaw fogságban levő édesanyja kiszabadításához, majd a sikeres akció után a Dragonmaw orkok szabotálásához. Ennek érdekében a vállalkozó kalandorok egy illúzióvarázslattal maguk is Dragonmaw orkok alakját ölthetik fel, és az itt megtalált sárkánytojásokat a magát goblinnak álcázó Yarzillnak vihetik el, aki aztán biztonságos helyre viszi őket.



Ugyanakkor Lady Sinestra is sikerrel járt, és szerzett pár tojást a kísérleteihez; sőt, egy foglyot is ejtett Zzeraku személyében. Az ő esszenciáját felhasználva táplálékul felnevelte az első kifejlett twilight sárkányt, Dargonaxot - ő azonban nem volt túl hálás és megölte Sinestrát, és nem sikerült egyszerűen legyőznie az ide érkező kisebb csapatnak sem, akiket Rhonin és Vereesa vezetett. Azonban Zzeraku feláldozta magát Dargonax elpusztításáért, így a twilight sárkány életét vesztette végül Grim Batol mélyén.
Korántsem mellesleg a Quel'Danasról hazafelé tartó Tyrigosa és útitársa, Jorad Mace egy különös mágikus örvénynek "köszönhetően" szintén Outlanden találták magukat, méghozzá Netherstormban. Itt felfigyeltek a Veraku vezette Netherwing csoportra. Tyrigosa előtt ismeretlen volt ez a sárkánynemzetség, így hosszabb ideig megtelepedett a barátságtalan vidéken, hogy tanulmányozhassa őket. Ennek során rájött, hogy Veraku korrupttá vált, így az erre járó kalandozók segítségével eltüntette a sárkányok vezetőjét, hogy ő maga léphessen a helyére. Így sikerült Coldarrába, Malygoshoz juttatnia néhány Netherwing sárkányt - és az ő közelségük, idegen, mégis ismerős energiájuk segített legyőzni Malygos őrületét és meggyógyította a kék Aspectet... aki ezután megvizsgálva Azeroth helyzetét elindította a Nexus Wart.