A twilight dragonflight nem természetes eredetű - a létezésük Deathwing és Lady Sinestra (vagy ha úgy jobban tetszik, Sintharia) kísérleteinek eredménye, amit nagyrészt Grim Batol mélyén folytattak le. Lady Sinestra volt Deathwing első számú hitvese, többek között Nefarian és Onyxia édesanyja. Körülbelül 500 évvel ezelőtt megpróbálta megsemmisíteni a Kirin Tort egy átokkal, amely megakadályozta volna a mágusokat, hogy varázslatokat használjanak - de a tervét keresztülhúzta Krasus, és a veresége után halottnak hitték. Sintharia azonban életben maradt, de elhagyta a fekete sárkányokat, és csak akkor bukkant fel ismét, amikor Deathwing eltűnt a második grim batoli csata és a Demon Soul pusztulása után, illetve mind Nefarian, mind Onyxia meghalt. Először Outlandre ment, ahol a Dragonmaw orkoktól netherwing sárkánytojásokat szerzett, majd Azerothra visszatérve elfogta az ide átjött netherwing sárkányok egyik utolsó túlélőjét, Zzerakut (a másik Netherspite volt) a Chrysalun Chamber nevű varázsszer segítségével. A Chrysalun Chamber egy mini univerzum: egy olyan eszköz, ami a belé zárt lény hatalmát használja fel a fogva tartására. Bármelyik nemzetség használhatja, de mivel az elkészítése és a használata is komoly tudást igényel, és gyakran sikertelen az elkészítése, így ritka az ilyen eszköz.
Sintharia Zzeraku energiájának felhasználásával a birtokában levő különböző sárkánytojásokat manipulálta, amihez két eszközt használt: az egyik a Balacgos' Bane nevű varázsszer volt - ezt egy Balacgos nevű kék sárkány készítette még a War of the Ancients előtt azzal a céllal, hogy a megkötetlen arcane mágikus energiát összegyűjtse és eltárolja. Azonban nem sikerült a terve, és a mágikus kocka az aktiválásakor Balacgos összes energiáját magába szívta, megölve ezzel a sárkányt. A varázsszert Malygos átadta megőrzésre Neltharionnak, és mindenki el is feledkezett róla addig, amíg Lady Sinestra meg nem találta. A másik felhasznált eszköz szintén veszélyes volt... ugyanis a fekete sárkány a Demon Soul szilánkjait gyűjtötte össze és készített belőlük egy még mindig erős talizmánt.



Ezekkel az eszközökkel sikerült létrehoznia az ellopott tojásokból kikelő első twilight sárkányokat. Ezek a sárkányok feketék voltak, de emellett a testüket egy ragyogás is körülvette - vörös, zöldes vagy ametiszt színben. Veszélyes képességük, hogy képesek vámpírként elszívni az ellenfelük mágikus energiáit, beleértve a sárkányokét is. Az első generáció tagjai instabilak voltak, és az együttműködő Kalec és Krasus sikeresen elpusztították őket; de Sintharia közben már előkészítette az újabb sárkányokat is, akik közül Dargonax érte el először a felnőttkort. A mérete megközelítette az Aspectekét, és az ambíciói is: Lady Sinestra a Demon Soullal sem tudta megtartani felette az irányítást. Dargonax az ellenséges sárkányok mágiáját elszívva azok képességeire is szert tett - és végül ez okozta a vesztét is... Zzeraku netherwing képessége, a részben éteri alakba változás ugyanis destabilizálta Dargonaxot, akit a saját ereje lángokban emésztett el és ezzel megölte Sinthariát is. Krasus és társai azt gondolták, hogy ezzel és a Demon Soul darabjainak végleges megsemmisítésével megakadályozták a twilight sárkányok megjelenését, de tévedtek.
Grim Batol mélyebb barlangjaiban maradt még a twilight tojásokból, és ezek egy részét később Deathwing átvitette Obsidian Sanctumba, ahol a fekete sárkány, Sartharion mellett 3 twilight sárkány, Shadron, Vesperon és Tenebron felügyelte ezeket. Amikor Alexstrasza tudomást szerzett erről, halandók egy csoportját küldte oda, hogy elpusztítsák a tojásokat és a sárkányokat, amit ők sikerrel teljesítettek. Azonban ez nem bizonyult elégnek... Deathwing támadását a Ruby Sanctum ellen egy újabb kifejlett twilight sárkány, Halion vezette. Noha a halandók ismét sikerrel jártak Halion elpusztításával és a támadás visszaverésével, ez már nem akadályozhatta meg az elindult folyamatokat... Deathwing visszatérése után a Twilight's Hammer és a twilight dragonflight tagjai Grim Batolból kiindulva végigpusztították Azerothot. A legyőzésük kétséges... főleg azt figyelembe véve, hogy a Horde és az Alliance kapcsolata rég látott mélypontra zuhant, és a két frakció között ismét kitört a nyílt háború.